25 марта 1988 года в театре состоялось открытие музея. Инициатором и создателем музейной сокровищницы охлопковского театра выступил актер, журналист, исследователь истории театра, автор книг о театре в Иркутске, заслуженный артист России Виталий Сидорченко. Долгие годы Виталий Петрович по крупицам воссоздавал историю иркутского театра — собирал фотографии, афиши и редкие программки, попутно совершая научные открытия. Позже, накопив огромный архив, решил рассказать о славной жизни театра его зрителям, познакомить иркутян и гостей города с богатейшей историей Иркутского академического театра.

Музей также рассказывает о процессе создания спектакля, в котором задействовано огромное количество людей, включая не только актеров и режиссеров, но и художников по костюмам и свету, мастеров пошивочного и бутафорского цехов, костюмеров, гримеров, работников сцены и многих других. Работа над постановкой спектакля находит свое отражение в коллекции декорационно-изобразительных материалов музея — эскизов костюмов и декораций, сценических макетов, театральных костюмов.

После реставрации здания музей разместился на втором ярусе театра, где ежедневно встречает зрителей перед началом спектаклей и во время антракта.
В музее Иркутского академического театра представлены афиши и программки спектаклей разных эпох, фотографии артистов театра разных годов. Зрители и посетители музея могут посмотреть, как выглядел, например, гримерный столик актеров прошлого и позапрошлого столетий. Здесь можно увидеть уникальный предмет — телеграмму, которую в годы войны на имя театра прислал Иосиф Сталин. В музее также представлены фотографии артистов и известных писателей, которые были связаны с Иркутской драмой, это — Леонид Гайдай и Леонид Броневой, Валентин Распутин и Александр Вампилов, Марк Сергеев и многие другие.

Часть материалов рассказывает о современном этапе истории театра начиная с 2000 года. Здесь представлены подарки, которые были преподнесены театру на юбилеи; награды с различных конкурсов и фестивалей, фотографии с первыми лицами государства, которые посещали театр, фотографии зарубежных гастролей театра — в Болгарии, Америке, Израиле и других странах.

Большой интерес зрителей всегда вызывают экспонаты из личных фондов выдающихся деятелей культуры и искусства.
На протяжении долгих лет своего существования музей старается быть востребованной площадкой для общения театра с жителями и гостями Иркутской области.